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Source text - Spanish ABSTRACT
Pregunta: ¿Cómo afecta la duración de las pozas los atributos morfológicos y de historia de vida de individuos postmetamórficos?
Organismo: El anuro Bufo spinulosus de la cordillera de los Andes de Chile central. Esta especie se reproduce en una amplia variedad de pozas desde temporales a permanentes, estando sometida a diferentes regímenes de desecación en la zona central del país.
Tiempo y lugar: Entre Octubre de 2006 y Enero de 2007, en la localidad de Farellones, en los Andes de Chile central (33º20´S, 70º18´W; 2.331 m.s.n.m.).
Métodos: Un experimento natural de pozas con tres niveles de desecación: (1) alto, (2) medio y (3) bajo. Se midieron atributos de historia de vida (tasa de desarrollo, tamaño y edad a la metamorfosis) en individuos provenientes de los tres tratamientos. Se tomaron nueve medidas morfométricas para cada uno de los postmetamórficos recolectados.
Resultados: Las larvas provenientes del nivel de desecación alto y medio alcanzaron la metamorfosis a una menor edad y con un tamaño menor, en comparación con aquellas provenientes del nivel de desecación bajo. Existió variación en el largo de la extremidad posterior y atributos de la cabeza, siendo mayores en aquellos postmetamórficos provenientes del nivel de desecación bajo.
Keywords: pond desiccation, hydroperiod, development time, metamorphosis size, Bufo spinulosus, natural experiment.
INTRODUCCIÓN
La plasticidad fenotípica, definida como la capacidad de un genotipo de expresar fenotipos alternativos en respuesta a la variación ambiental (Pigliucci et al., 1999), puede tener importantes efectos en la adecuación biológica de los individuos (Van Buskirk et al., 1997) y en la dinámica de las poblaciones (Miner et al., 2005). Modelos teóricos señalan que el grado de heterogeneidad ambiental es el principal factor que regula la evolución de la plasticidad fenotípica (Moran, 1992; Sultan and Spencer, 2002). En ambientes variables, ya sea espacial o temporalmente, la selección natural puede favorecer a genotipos especializados con fenotipos fijos, cada uno adaptado a un ambiente particular, ó a genotipos flexibles que expresen diferentes fenotipos en diferentes ambientes obteniendo mayor adecuación biológica para un amplio rango de ambientes (Via and Lande, 1985; Futuyma and Moreno, 1988; Whitlock, 1996). De este modo, la heterogeneidad ambiental provee un escenario para la adaptación (Bradshaw, 1965; Levins, 1968; Schlichting and Pigliucci, 1998), lo que ha llevado a varios autores a postular que la plasticidad es adaptativa (Schlichting, 1986; Gotthard and Nylin, 1995; Laurila et al., 2002).
Dado que las pozas temporales son ejemplos clásicos de ambientes heterogéneos, resultan sistemas excelentes para el estudio de la plasticidad fenotípica en anfibios (Newman, 1992). En estos sistemas, atributos de historia de vida como la tasa de crecimiento larval, el tamaño y la edad a la metamorfosis, son componentes importantes de la adecuación biológica. De este modo, el conocer como estos atributos han evolucionado en respuesta a ambientes heterogéneos es fundamental para entender fenómenos de adaptación local (Johansson et al., 2005).
Al respecto, existen numerosos trabajos que documentan la plasticidad de atributos de historia de vida en relación a la desecación de las pozas (e.g. Newman, 1992; Denver, 1997; Denver et al., 1998). En estos trabajos se ha establecido que en respuesta al riesgo de desecación, los organismos aceleran su desarrollo con el objeto de alcanzar la metamorfosis en menos tiempo, lo que tiene como costo el metamorfosear a un menor tamaño (Newman, 1988, 1989; Laurila and Kujasalo, 1999; Merilä et al., 2000; Laurila et al., 2002; Loman and Claesson, 2003; Richter-Boix et al., 2006). Este tipo de respuesta ha sido observada principalmente en condiciones de laboratorio, mientras que en condiciones de terreno los estudios son menos frecuentes (e.g. Sallaberry et al. 1987; Newman, 1989; Tejedo and Reques, 1994; Loman, 2002; Morey and Reznick, 2004). Tejedo and Reques (1994) en Bufo calamita, encontraron que la plasticidad en el tiempo de desarrollo en respuesta a la duración de la poza fue menor a altas densidades, no encontrándose diferencias en el largo del período larval. Esto puede ser el resultado de un alto estrés competitivo en las pozas de menor duración, el cual también se manifiesta en un menor tamaño a la metamorfosis. Del mismo modo, Brady and Griffiths (2000) encontraron que larvas de Bufo calamita, B. bufo y Rana temporaria no aceleraban su desarrollo en respuesta a la desecación, pero que si metamorfoseaban a un menor tamaño, siendo esta respuesta probablemente por el aumento en la densidad de los individuos.
Ahora bien, la plasticidad de atributos morfológicos relativos a la desecación de las pozas constituye un aspecto poco explorado en la literatura. Sin embargo, existen algunos trabajos recientes, Johansson et al. (2005) encontraron en Rana temporaria una correlación entre la morfología de las larvas y el régimen de desecación de procedencia geográfica. Por otra parte, Richter-Boix et al. (2006) evaluaron el efecto de la desecación en atributos de historia de vida y en la morfología de larvas y postmetamórficos en la especie Pelodytes punctatus. Ellos observaron que las larvas provenientes del tratamiento con desecación aceleraban la metamorfosis, alcanzando este estado con una menor masa corporal, y que además mostraban una cola (tail fin)) más pequeña durante la fase larval. Respecto a los postmetamórficos, observaron que aquellos provenientes del tratamiento con desecación mostraban extremidades posteriores más cortas y menos musculosas, y una capacidad de salto reducida en comparación con los individuos del tratamiento sin desecación. Asimismo, Newman (1989) reportó para la especie Scaphiopus couchii, postmetamórficos con patas más cortas en condiciones de desecación en comparación con aquellos individuos provenientes de hábitats menos efímeros.
Si bien, existe evidencia sobre los efectos de la desecación en atributos de historia de vida y morfología para distintas especies de anfibios, la mayor parte de estos estudios se han realizado en condiciones de laboratorio usando “vertical-sided containers” (e.g. Semlitsch, 1987; Wilbur, 1987; Semlitsch and Reyer, 1992; Row and Dunson, 1995; Denver et al., 1998). La desventaja de estos experimentos es que la reducción del volumen de agua no está acompañada por la disminución del área de la superficie, tal como ocurre en las pozas naturales. De este modo, resulta interesante evaluar estas respuestas en condiciones naturales, complementando los patrones ya documentados a una escala microgeográfica, descartando así posibles efectos asociados a la variación geográfica en las respuestas evaluadas.
En este estudio evaluamos la variación de atributos morfológicos y de historia de vida en postmetamórficos del anuro Bufo spinulosus, en función de distintos niveles de desecación de pozas, a través de un experimento natural. Específicamente, monitoreamos un sistema de pozas en la Cordillera de los Andes de Chile central, zona que provee excelentes oportunidades para estudiar el desarrollo larval de B. spinulosus en función de distintos regímenes de desecación. Nosotros medimos la tasa de desarrollo, la edad y el tamaño a la metamorfosis, así como nueve rasgos morfológicos para los ejemplares postmetamórficos recolectados. Decidimos incluir mediciones de la cabeza, ya que se ha documentado que la tasa de desarrollo larval afecta el ritmo y la secuencia de la osificación del cráneo, provocando variación intraespecífica en la morfología craneal de anuros (Smirnov, 1992). Asimismo, Emerson (1986) y Wassersug and Hoff (1982) encontraron que las hormonas que controlan la metamorfosis también controlan el desarrollo del cráneo y de las extremidades en anuros. Por otra parte, Lutz & Rome (1994) sugieren que algunos ambientes larvales, como una alta densidad, inducen alometrías en la estructura muscular de las extremidades posteriores. Por lo tanto, existe evidencia para sugerir que el tamaño relativo de la cabeza y de las extremidades serán sensibles al tiempo de desarrolo en función del riesgo de desecación.
Proponemos que la duración del hidroperíodo afecta los atributos de historia de vida de larvas y la morfología de los postmetamórficos. De este modo, predecimos que la tasa de desarrollo y la edad a la metamorfosis variarán en función de las restricciones temporales asociadas a la duración de cada poza, y que los postmetamórficos provenientes de pozas con bajos niveles de desecación presentarán un mayor tamaño a la metamorfosis y largo de la extremidad posterior, en comparación a aquellos provenientes de pozas con mayores niveles de desecación.
Translation - English ABSTRACT
Question: How does the duration of temporary ponds affect the morphological attributes and life history characteristics of post-metamorphic amphibians?
Organism: The anuran Bufo spinulosus of the Andes Range of central Chile. This species reproduces in a wide variety of pools, temporary and permanent, and thus is subject to different desiccation regimes in the central zone of the country.
Time and Place: Between October, 2006 and January, 2007 in the locality of Farellones, in the Andes Range of central Chile (33º20´S, 70º18´W; 2.331 m.s.n.m.).
Methods: A natural experiment in ponds with three desiccation levels: (1) high, (2) medium and (3) low. We measured life history characters (development rate, size and age at metamorphosis) in individuals from the three types of pond “treatments”. Nine morphometric measurements were made on each of the post-metamorphic individuals collected.
Results: Larvae from ponds with high and medium desiccation levels reached metamorphosis at an earlier age and with a smaller size compared to those from ponds with a low desiccation level. Post-metamorphic individuals from ponds with a low desiccation level also had a longer mean posterior extremity length and larger values in head measurements.
Keywords: pond desiccation, hydroperiod, development time, metamorphosis size, Bufo spinulosus, natural experiment.
INTRODUCTION
Phenotypic plasticity, defined as the capacity of a genotype to express alternative phenotypes in response to environmental variation (Pigliucci et al., 1999), may have important effects on the biological fitness of individuals (Van Buskirk et al., 1997) and on the dynamics of populations (Miner et al., 2005). Theoretical models indicate that the degree of environmental heterogeneity is the principal factor which regulates the evolution of phenotypic plasticity (Moran, 1992; Sultan and Spencer, 2002). In spatially or temporally variable environments, natural selection may favor specialized genotypes with fixed phenotypes, each adapted to a particular environment, or flexible genotypes that express different phenotypes in different environments, thus obtaining greater biological fitness for a wide range of environments (Via and Lande, 1985; Futuyma and Moreno, 1988; Whitlock, 1996). Thus environmental heterogeneity provides a platform for adaptation (Bradshaw, 1965; Levins, 1968; Schlichting and Pigliucci, 1998), which has led various authors to postulate that plasticity is adaptive (Schlichting, 1986; Gotthard and Nylin, 1995; Laurila et al., 2002).
Given that temporary ponds are classic examples of heterogeneous environments, they are excellent systems for the study of phenotypic plasticity in amphibians (Newman, 1992). In these systems, life history traits such as larval growth rate, size and age at metamorphosis are important components of biological fitness. Thus, knowledge of how these traits have evolved in response to heterogeneous environments is fundamental to understand phenomena of local adaptation (Johansson et al., 2005).
A number of authors have documented the plasticity of life history traits in relation to the drying of ponds. These papers established that in response to the risk of desiccation organisms accelerate their development, reaching metamorphosis in less time, with the resultant cost of a lower size at metamorphosis (Newman, 1988, 1989; Laurila and Kujasalo, 1999; Merilä et al., 2000; Laurila et al., 2002; Loman and Claesson, 2003; Richter-Boix et al., 2006). This kind of response has been mainly observed in laboratory conditions; field studies have been less frequent (e.g. Sallaberry et al. 1987; Newman, 1989; Tejedo and Reques, 1994; Loman, 2002; Morey and Reznick, 2004). Tejedo and Reques (1994) found that in Bufo calamita, temporal plasticity in development time in response to shorter pond duration was less at high densities; they found no differences in the length of larval period. This may be the result of high competitive stress in ponds of shorter duration, which is also manifested in a shorter time to metamorphosis. Similarly, Brady and Griffiths (2000) found that larvae of Bufo calamita, B. bufo and Rana temporaria did not accelerate their development in response to desiccation, but did reach metamorphosis at a smaller size; this response was probably due to the increase in the density of individuals.
The plasticity of morphological attributes in relation to pond desiccation has been little explored in the literature. However, there are a few recent papers; Johansson et al. (2005) found in Rana temporaria a correlation between larval morphology and desiccation regime of geographic origin. Richter-Boix et al. (2006) evaluated the effect of desiccation on life history traits and morphology of larvae and post-metamorphics in Pelodytes punctatus. They found that larvae subjected to desiccation accelerated their metamorphosis, reaching this state with lower corporal mass, and that larvae also showed a smaller tail fin. Post-metamorphic, the individuals subject to desiccation as larvae had shorter and less muscular hind legs, and a reduced jumping capacity compared to those without desiccation. Similarly, Newman (1989) reported that post-metamorphic individuals of Scaphiopus couchii subjected to desiccation had shorter legs compared to individuals from less ephemeral habits.
Although there is evidence of the effects of desiccation on life history traits and morphology in different amphibian species, most of these have been experimental laboratory studies using vertical-sided containers (e.g. Semlitsch, 1987; Wilbur, 1987; Semlitsch and Reyer, 1992; Row and Dunson, 1995; Denver et al., 1998).. The disadvantage of these experiments is that the reduction in water volume is not accompanied by a reduction in its surface area, as occurs in natural ponds. Thus it is interesting to evaluate these responses in natural conditions on a microgeographic scale, to eliminate possible effects associated with geographic variation in the responses evaluated.
In this study we evaluate the variation of morphological and life history traits in post-metamorphic individuals of the anuran Bufo spinulosus as a function of different desiccation levels in ponds in a natural experiment. Specifically, we monitored a system of ponds in the Andes range of central Chile, a zone that provides an excellent opportunity to study the larval development of B. spinulosus as a function of different desiccation regimes. We measured growth rate, age and size at metamorphosis, as well as nine morphological measures in post-metamorphic individuals. We included cranial measurements; since it has been documented that larval growth rate affects the rhythm and sequence of cranial ossification in anurans (Smirnov, 1992). Also, Emerson (1986) and Wassersug and Hoff (1982) found that the hormones which control metamorphosis also control the development of the cranium and the extremities in anurans. Finally, Lutz & Rome (1994) suggested that some larval environments, such as a high density, induce allometry in the muscular structure of the hind limbs. Thus there is evidence to suggest that the relative size of the head and extremities are sensitive to development time as a function of the risk of desiccation.
We proposed that the duration of the hydroperiod would affect the life history traits of the larvae and the morphology of the adults. Therefore, we predicted that development rate and age at metamorphosis would vary as a function of the temporal restrictions associated with the duration of ponds, and that post-metamorphic individuals from ponds with low desiccation levels would have a larger size at metamorphosis and greater length of the posterior extremity compared to individuals with higher desiccation rates.
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Years of experience: 26. Registered at ProZ.com: Oct 2008.
Ph.D. in Population Biology (Stanford University, USA), 35 years experience in research and teaching. Extensive knowledge of applied statistics. 10 years of experience in: reviewing English of scientific papers; translation Spanish-English; translation English-Spanish. I have lived in Chile for over 30 years, speaking, teaching and writing in Spanish.
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